História evolutiva do gênero Pimelodella Eigenmann & Eigenmann, 1888 na região transandina e caracterização citogenética de uma população no alto magdalena, Colômbia

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CRISTHIAN CAMILO CONDE SALDAÑA HISTÓRIA EVOLUTIVA DO GÊNERO Pimelodella EIGENMANN & EIGENMANN, 1888 NA REGIÃO TRANSANDINA E CARACTERIZACÃO CITOGENÉTICA DE UMA POPULAÇÃO NO ALTO MAGDALENA, COLÔMBIA. Dissertação apresentada à Universidade Federal de Viçosa, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, para obtenção do título de Magister Scientiae. VIÇOSA MINAS GERAIS – BRASIL 2016 1 2 CRISTHIAN CAMILO CONDE SALDAÑA HISTÓRIA EVOLUTIVA DO GÊNERO Pimelodella EIGENMANN & EIGENMANN, 1888 NA REGIÃO TRANSANDINA E CARACTERIZACÃO CITOGENÉTICA DE UMA POPULAÇÃO NO ALTO MAGDALENA, COLÔMBIA. Dissertação apresentada à Universidade Federal de Viçosa, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, para obtenção do título de Magister Scientiae. APROVADA: 01 de novembro de 2016. _________________________________ Aline Ramos Fregonezi __________________________________ Francisco Antonio Villa Navarro (Coorientador) _______________________ Jorge Abdala Dergam dos Santos (Orientador) 3 AGRADECIMIENTOS Este trabajo es resultado de la colaboración, el apoyo y las enseñanzas de muchas personas. Principalmente a mi familia por ser mi inspiración y apoyo en cada paso que doy. A Jorge Dergam por recibirme en el Beagle, la confianza depositada para el desarrollo de este trabajo y todas las enseñanzas recibidas a lo largo de estos dos años. A Francisco Villa gestor y tutor de este proyecto, le agradezco todas las enseñanzas y empeño para siempre obtener los mejores resultados. Gracias por todo profe. A Gabriel Albornoz quien sirvió como un puente de comunicación, por su colaboración en las colectas, envío de material y recomendaciones que enriquecieron el trabajo. A Aline Fregonezi por aceptar la participación en la banca y ofrecer su conocimiento para mejorar este trabajo, muito obrigado! A Armando Ortega e Iván Mojica por su disposición para la revisión y préstamo de material en los museos de referencia que coordinan. A la Colección Zoológica de la Universidad del Tolima, sección Ictiologia (CZUT-IC), el Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales (STRI), al Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia (ICNMHN) y al Museo de Ciencias Naturales, Instituto para la Investigación y Preservación del Patrimonio Cultural y Natural del Valle del Cauca (INCIVA), por proveer el material necesario para el desarrollo de este trabajo. A la Cordinação de Aperfeiçoamento de Pesquisa CAPES por la beca que recibí durante este tiempo. ii A lo largo de este proceso encontré tres nuevas “familias” que tuvieron una gran importancia para mi crecimiento personal y profesional. A la familia de la república Terreiro do Pai José, gracias muchachos por la amistad y darle a la convivencia un toque familiar y de hermandad. A Newton, Lucas, Rafa, Italo, Conrado, Luiz, Gustavo. Obrigado! A la familia de amigos extranjeros con quienes se vivió gran cantidad de experiencias y siempre fueron un apoyo en este camino que aquí en Viçosa todos elegimos recorrer. A Erika, Nicolás, Andresito, Estefanny, Silvana, Eduardo, Juan Camilo, Take, los tiburones. Gracias a todos muchachos. Finalmente, a la familia Beagle. A lo largo de este tiempo muchas personas pasaron por el laboratorio y de cada una de ellas aprendí cosas importantes. Nicole, Silvana, Naty Travenzoli, Lucesita, Bruno, Semone, Filipe, Manu, Naty, Fred, Ariana. Quiero agradecer de forma especial a algunas personas que estuvieron presentes en la etapa final de este trabajo. A Cynthia quien fue una grata compañía de trabajo y siempre sus consejos junto a su forma tranquila de ver las cosas enriquecieron este proyecto. A Kessinha quien con su hermosa sonrisa y su alegría mejoró los días de trabajo. A Magrela quien con su irreverencia siempre lograba sacar una sonrisa. A Marininha que siempre estuvo dispuesta para el trabajo en equipo y fue una grande ayuda en del desarrollo del FISH. A Sanely quien siempre tuvo las palabras indicadas en los momentos indicados y representó una consejera incondicional con voces de apoyo para todas las ocasiones. iii SUMÁRIO RESUMO .vi ABSTRACT . vii INTRODUÇÃO GERAL . 1 REFERÊNCIAS . 3 ARTIGO 1. Historia evolutiva del género Pimelodella (Siluriformes: Heptapteridae) en la región transandina: implicaciones taxonómicas. . 5 Resumen. 6 1. Introducción . 8 2. Materiales y métodos . 12 2.1. Muestreo . 12 2.2. Extracción de DNA, amplificación y secuenciamiento . 16 2.3. Alineamiento y análisis filogenéticos . 17 2.4. Distancias genéticas y delimitación de especies . 18 2.5. Análisis morfométrico y merístico . 19 3. 4. Resultados . 20 3.1. Datos moleculares e inferencia filogenética . 20 3.2. Distancias genéticas y delimitación de especies . 24 3.3. Morfometría tradicional y merística . 27 Discusión . 32 4.1. Implicaciones taxonómicas y distribución geográfica . 32 4.2. Historia evolutiva e implicaciones biogeográficas . 35 4.3 Perspectivas . 40 Apéndice A . 42 Referencias. 44 ARTIGO 2. Un patrón inusual de diferenciación cromosómica por acumulación de DNA repetitive en un sistema cromosómico sexual simple XX/XY en el bagre transandino Pimelodella cf. chagresi del cuenca del Alto Magdalena, Colombia. 52 Resumen. 53 Introducción . 54 Materiales y Métodos. 57 Colecta de especímenes . 57 Análisis Citogenéticos . 57 iv Resultados . 59 Discusión . 63 Referencias. 69 CONCLUSÕES GERAIS . 76 v RESUMO CONDE-SALDAÑA, Cristhian Camilo, M.Sc., Universidade Federal de Viçosa, novembro de 2016. História evolutiva do gênero Pimelodella Eigenmann & Eigenmann, 1888 na região transandina e caracterização citogenética de uma população no alto magdalena, Colômbia. Orientador: Jorge Abdala Dergam dos Santos. Coorientador: Francisco Antonio Villa Navarro. O gênero Pimelodella é um dos mais diversos da família Heptapteridae, com cerca de 71 espécies descritas, das quais, nove têm distribuição na região transandina. Entre estas, Pimelodella chagresi tem a distribuição mais ampla, considerada um complexo de espécies definido como um grupo polifilético. Os estudos integrativos das relações interespecíficas são escassos, e ainda a taxonomia e a validade das espécies na região são confusas, resultando numa subestimação da diversidade destes peixes. Este trabalho tem o objetivo de estudar as relações evolutivas e esclarecer a taxonomia do grupo através do uso de marcadores moleculares (mitocondriais e nucleares), análise de morfometria tradicional e merística. Adicionalmente, foi feita a caracterização citogenética de uma população que ocorre na bacia alta do rio Magdalena na Colômbia, empregando técnicas tradicionais (Giemsa e NOR) e de hibridação fluorescente in situ (FISH) usando sondas de DNA repetitivo, como microssatélites (CA15 e GA15) e as famílias multigênicas de RNA ribossomal (sondas 18S e 5S rDNA). Nossos resultados indicam que Pimelodella não representa uma unidade monofilética dentro da região transandina. As espécies avaliadas são definidas como grupos monofiléticos e as relações históricas foram inferidas. É detectada uma espécie não descrita que ocorre ao longo da bacia do rio Magdalena, historicamente reconhecida dentro do complexo P. chagresi. Esse complexo é restrito à bacia do rio Chagres, drenagens do pacífico no centro e oriente do Panamá. Neste trabalho é apresentado o primeiro estudo citogenético para o gênero na região transandina, indicando um número cromossômico diplóide 2n=50 (32m+14sm+4st) e um sistema cromossômico sexual simples XX/XY, onde o cromossomo heteromórfico Y revelou uma grande acumulação de diferentes domínios de DNA repetitivo. Os estudos históricos e biogeográficos da íctiofauna regional resultam em uma ferramenta importante pra inferir padrões de diversidade, e o estudo de padrões citogenéticos na avaliação populacional do gênero Pimelodella poderia contribuir no esclarecimento da taxonomia e as relações interespecíficas. vi ABSTRACT CONDE-SALDAÑA, Cristhian Camilo, M.Sc., Universidade Federal de Viçosa, November, 2016. Integrative study of the genus Pimelodella Eigenmann & Eigenmann, 1888 in the trans-Andean region. Adviser: Jorge Abdala Dergam dos Santos. Co-adviser: Francisco Antonio Villa Navarro. Pimelodella genus is one of the most diverse of Heptapteridae family with about 71 described species, of which nine have distribution in the trans-Andean region. Among these, Pimelodella chagresi has the widest distribution, considered a species complex defined as a polyphyletic group. Integrative studies of interspecific relations are limited, and the taxonomic status and validity of the species are confused, resulting in an underestimation of the diversity of these fishes. This work is developed with the aim of studying the evolutionary relationships and elucidates the taxonomy of group through the use of molecular markers (mitochondrial and nuclear), analysis of traditional morphometry and meristic counts. Additionally cytogenetic characterization of one population that occur in the Upper Magdalena Basin in Colombia was performed, using traditional techniques (Giemsa and NOR) and fluorescent hybridization in situ (FISH) through repetitive DNA probes, like microsatellites (CA15 e GA15) and ribosomal RNA multigene families (sondas 18S e 5S rDNA). Our results indicated that Pimelodella is not a monophyletic unit within the trans-Andean region. Species evaluated are defined as monophyletic groups and historical relationships were hypothesized. Here an undescribed species that occurs along the Magdalena River Basin was detected, historically recognized within the Pimelodella chagresi complex. This complex was restricted to the Chagres River Basin and Pacific drainages in central and eastern Panamá. We presented the first cytogenetic study for the genera in the trans-Andean region, indicating a diploid chromosome number 2n=50 (32m+14sm+4st) and differentiated simple sex chromosome system (XX/XY), where the heteromorphic chromosome Y revealed a large accumulation of different domains of repetitive DNA. The historical and biogeographic studies of regional ichthyofauna are an important tool to infer patterns of diversity, and study of cytogenetic patterns in the populational analysis of Pimelodella could contribute to the clarification of the taxonomy and interspecific relationships. vii INTRODUÇÃO GERAL O gênero Pimelodella Eigenmann & Eigenmann, 1888 é um dos mais diversos da família Heptapteridae (Siluriformes), com cerca de 71 espécies descritas, que tem distribuição desde Costa Rica até o sul de América do sul (Ferraris, 2007; Peixoto, 2011; Smith & Bermingham, 2005). Estes peixes são pequenos bagres com hábitos principalmente noturnos que tendem a organizar-se em pequenos grupos e habitam canos e córregos menores (Peixoto, 2011), apresentam uma faixa lateral obscura em cada lado do corpo, nadadeiras dorsal e peitorais com espinhas serradas e um processo occipital delgado que se conecta à placa nucal (Bockmann, 1998). Apesar de não ter valor comercial ou de consumo, são um componente importante dentro dos ecossistemas aquáticos transandinos (MaldonadoOcampo et al., 2012, 2005). Das 71 espécies descritas, nove têm distribuição na região transandina, das quais, uma tem localidade tipo no Panamá, três na Colômbia, uma na Venezuela e três no Ecuador (Ferraris, 2007). Entre estas, Pimelodella chagresi tem a distribuição mais ampla, sendo registrada na Costa rica, Panamá e as bacias do Magdalena, Cauca, Atrato, Sinú, Baudó, San Juan, San Jorge, Patía e Catatumbo na Colômbia (Ferraris, 2007; MaldonadoOcampo et al., 2005; Moeser and Bermingham, 2005). A taxonomia dessas espécies ainda é confusa, não só pelas descrições originais pouco detalhadas, mas também pela ausência de estudos integrativos nesta região, além disso, a provável perda do material tipo não só para P. chagresi senão também para espécies como, P. reyesi e P. macrocephala dificulta as comparações (Ferraris, 2007; Maldonado-Ocampo et al., 2005). Estudos que tem implementado marcadores moleculares e análise citogenéticas para estas espécies têm-se centrado principalmente na região cisandina (Dazzani et al., 2012; de Almeida-Toledo et al., 1992; Fernandes et al., 2013; Peixoto, 2011; Souza-Shibatta et 1 al., 2013; Swarça et al., 2003; Vidotto et al., 2004), sendo ausentes o escassos a nível transandino. Análises genéticas baseadas em marcadores mitocondriais (Bermingham and Martin, 1998; Martin and Bermingham, 2000) examinaram a história da diversificação de Pimelodella na parte inferior da América Central (LCA), identificando uma alta variabilidade genética, que define P. chagresi como um complexo de espécies polifilético. No entanto, a taxonomia e a validade das espécies na região transandina são incertas e confusas, resultando numa subestimação da diversidade destes peixes. O uso de várias técnicas de análise permite a detecção fiável de unidades taxonômicas com o reconhecimento de espécies crípticas Souza-Shibatta et al. (2013), sendo importante para estabelecer padrões diversidade do gênero Pimelodella. Portanto, este trabalho tem o objetivo de apresentar o primeiro estudo citogenético do gênero na região transandina e, através de dados moleculares e morfológicos, estudar a história evolutiva e esclarecer a taxonomia deste grupo de peixes nesta região. 2 REFERÊNCIAS Bermingham, E., Martin, A.P., 1998. Comparative mtDNA phylogeography of neotropical freshwater fishes: Testing shared history to infer the evolutionary landscape of lower Central America. Mol. Ecol. 7, 499–517. doi:10.1046/j.1365294x.1998.00358.x Dazzani, B., Garcia, C., Peixoto, M., Trajano, E., de Almeida-Toledo, L.F., 2012. Cytogenetic and molecular analyses in troglobitic and epigean species of Pimelodella (Siluriformes: Heptapteridae) from Brazil. Neotrop. Ichthyol. 10, 623– 632. doi:10.1590/S1679-62252012005000020 de Almeida-Toledo, L.F., Foresti, F., Trajano, E., De Almeida Toledo Filho, S., 1992. Cytogenetic analysis of the Brazilian blind catfish Pimelodella kronei and its presumed ancestor, P. transitoria. 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Regional endemism and cryptic species revealed by molecular and morphological analysis of a varied quite markedly with height, and that air masses aloft (∼200 m above the ground) could have an aerosol loading quite different to that measured on the ground (Rankin and Wolff, 2002). However, for the event described here, at least, it appears that the 4139 ACPD 7, 4127–4163, 2007 Multi-seasonal NOy budget in coastal Antarctica A. E. Jones et al. Title Page Abstract Introduction Conclusions References Tables Figures Back Close Full Screen / Esc Printer-friendly Version Interactive Discussion EGU source of surface snow nitrate was wet deposition and scrubbing, and the data are consistent with the nitrate source being p-NO−3 within the boundary layer. 4 Boundary layer trace gas versus snowpack sources of NOx A key question among polar atmospheric chemists concerns the role of polar snow5 packs as a source of trace gases to the overlying boundary layer. For those studying nitrogen chemistry, the interest lies in understanding the budget of NOx; we know that NOx is photochemically produced (Honrath et al., 1999; Jones et al, 2000) and then released (Jones et al., 2001; Wolff et al., 2002) from the snowpack, but the relative contribution compare to NOx production from trace gases in the background atmo10 sphere has not yet been assessed. The data gathered during CHABLIS allow us to constrain the dominant NOx production mechanisms, and by comparing these calculated production rates, to assess the relative importance of sources of boundary layer NOx, both in the air and from the snowpack. This approach also provides insight into which gas-phase species are dominating NOx production within the boundary layer. 15 4.1 Methodology We selected two 24-h periods, one in summer and one in spring, within which to calculate diurnally-averaged NOx (as either NO or NO2) production. The periods selected were 18 January 2005 and from noon of 28 September 2004 through to noon of 29 September 2004. The former period was the first day in the summer season when 20 high-resolution alkyl nitrate data were available to compliment the other high-resolution datasets. This was also a time when an NOy intensive was carried out, so that daily HNO3 measurements are available. During the latter period, an NOy measurement intensive was also conducted, giving, in addition, alkyl nitrate measurements every 6 h – the highest resolution alkyl nitrate data available for the spring period. 4140 ACPD 7, 4127–4163, 2007 Multi-seasonal NOy budget in coastal Antarctica A. E. Jones et al. Title Page Abstract Introduction Conclusions References Tables Figures Back Close Full Screen / Esc Printer-friendly Version Interactive Discussion EGU 4.1.1 Deriving gas-phase data NOx production rates were calculated every 3 h during these diurnal periods, giving 8 data points from which daily means could be calculated. Where possible (e.g. for HONO, PAN, summertime methyl and ethyl nitrates), input data were taken from an 5 hourly data merger carried out for all the CHABLIS data and the few missing data points were derived by linear interpolation. For the 6-hourly springtime methyl and ethyl nitrate mixing ratios, it was by default necessary to interpolate to achieve data at a 3-h frequency. These data were thus point-averages rather than hourly-averages, but as mixing ratios did not vary rapidly over the day, the uncertainty introduced by this 10 approach is limited. For HNO3, sampled over a longer timeframe, it was necessary to reconstruct higher resolution data. Summertime HNO3 was measured as a 24-hmean centred around 23:59 on both 17 January and 18 January. These two data points were averaged to derive a daily mean for 18 January. The diurnal variation was reconstructed by comparing with 6-hourly resolution HNO3 data measured previously 15 at Neumayer station (Jones et al., 1999). There, a diurnal cycle with amplitude 7.5 pptv was measured, centred around noon. This amplitude was applied to the 18 January mean to give a reasonable diurnal cycle. For the 28/29 September HNO3, the 6-hourlyresolution data were below the detection limit, so the daily mean for 27 September and 29 September were averaged to give a mean for the calculation period. This mean was 20 only 0.96 pptv, and, being so low, it was taken to be constant over the 24-h period of interest. Finally, several measured NOy species did not exceed 2 pptv throughout the year (e.g. NO3 and the higher alkyl nitrates), and they were ignored for this calculation. Similarly, output from the GEOS-Chem model suggested that HNO4 also remained well below this threshold throughout the year (M. Evans, personal communication) so 25 no account for HNO4 was taken here. 4141 ACPD 7, 4127–4163, 2007 Multi-seasonal NOy budget in coastal Antarctica A. E. Jones et al. Title Page Abstract Introduction Conclusions References Tables Figures Back Close Full Screen / Esc Printer-friendly Version Interactive Discussion EGU 4.1.2 Gas-phase kinetic data Gas-phase reaction rates were taken from Atkinson et al. (2004, 2006) and photolysis rates for each 3-h period were calculated using the on-line version of the radiative transfer model TUV (Madronich and Flocke, 1998). For these calculations, input parameters 5 included the total ozone column measured at Halley for these days, and an albedo of 0.9. Clear sky conditions were assumed, so photolysis rates will be overestimated, but the relative effect on all species will be comparable. In addition, OH concentrations were necessary for some kinetic calculations. On 18 January 2005, OH was measured by the FAGE (Fluorescence Assay by Gas Expansion) instrument (Bloss et al., 2007). 10 These data were included in the CHABLIS data merger, so that mean hourly OH concentrations were available for this period. No OH measurements were available for September, so OH was derived indirectly. Bloss et al. (2007) calculated a mid-month OH throughout the CHABLIS measurement period based on varying jO(1D) (from the TUV model). To derive a daily mean OH for 28/29 September, we averaged the mid15 month values for September and October, and found that (28/29 September)calculated = 0.561 (15 January)calculated. A diurnally-varying OH for 28/29 September was calculated from 0.561 * each 3-hourly measured January OH. Temperature data were taken from measured values. For PAN thermal decomposition, the upper limit was calculated according to –d[PAN]/dt = k[PAN]. 20 4.1.3 Calculating snowpack NOx emissions The rates with which NOx was emitted from the snowpack during the periods of interest were calculated in line with previous work by Wolff et al. (2002). In brief, spectral irradiance at 3-h intervals was calculated using the TUV model. These were converted to actinic flux as a function of depth according to output from a model designed to 25 simulate light propagation through snow (Grenfell, 1991). The actinic fluxes were then convoluted with the absorption cross-sections and the quantum yield to give J values. In this case, temperature-dependent quantum yields were used (Chu and Anastasio, 4142 ACPD 7, 4127–4163, 2007 Multi-seasonal NOy budget in coastal Antarctica A. E. Jones et al. Title Page Abstract Introduction Conclusions References Tables Figures Back Close Full Screen / Esc Printer-friendly Version Interactive Discussion EGU 2003) which were not available at the time of the Wolff et al., 2002 work. A temperature of –4 C was taken for 18 January, and of –20 C for 28/29 September. These were chosen by assuming that the top few cms of snow saw an average of the near surface (1 m) air temperature for the preceding 1–2 days. Finally, the nitrate concentration in snow 5 was derived using the average of the 0 cm, 5 cm and 10 cm snow nitrate concentration from the snowpit dug nearest to the date in question. This gave 73 ng/g for September and 157 ng/g for January. 4.2 Outcome The results for the gas-phase production rates are given in Table 3a. It is immedi10 ately evident that the contribution from HONO photolysis completely dominates NOx production for both periods, with rates of 6.20E+05 and 4.80E+04 molecs cm−3 s−1 for January and September respectively. This is no great surprise, given the very short lifetime of HONO to photolysis, and reflects a recycling of NOx through HONO (via NO + OH → HONO) rather than a pure source of NOx. Indeed, NOx, although generally 15 defined as NO + NO2, is sometimes expanded to include HONO as well. However, as discussed earlier, HONO also has a source from snowpack photochemistry (Zhou et al., 2001; Beine et al., 2002; Dibb et al., 2002) so as well as facilitating recycling, boundary layer HONO that has been released from the snowpack can act as a source of atmospheric NOx. With our data it is not possible to determine how much of the 20 NOx produced by HONO photolysis (or reaction with OH) is Plano Diretor do Município de Paraguaçu. Projeto de Lei n. 22/2005. Prefeitura Municipal de Paraguaçu, 82 f., [14], Il. Edição fac-similar. ______. Prefeitura Municipal de Paraguaçu; Conselho Municipal do Patrimônio Histórico de Paraguaçu/MG; Memória Arquitetura Ltda. O Patrimônio Cultural de Paraguaçu/MG. 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